須賀川城は須賀川市の本町にある。

城跡は阿武隈川の中流付近で合流する釈迦堂川（岩瀬川）の氾濫原を見下ろす比高約20mの台地上にあって、東山道が岩城街道・会津街道と交差する交通の要衝である岩瀬郡を押さえる地点にある。

二階堂氏の岩瀬郡領有は鎌倉時代初期とされているが、二階堂行村が領有したとされる岩瀬西部21郡は稲村城を拠点としたものと考えられ、須賀川城のある川中郡は郡司政光の子孫の岩瀬氏の支配が続いていたとされている。

この地に二階堂家の支配が及ぶのは鎌倉時代後期にまで下るものと考えられ、その頃、須賀川二階堂氏の祖先とされる行光の流れを汲む二階堂信濃入道行珍（行朝）の領有となったとされている。

これは建武元年（1334）に南朝方によって任命された奥州府式評定衆に行朝の名が見られ、彼は評定奉行も兼ねていたことから理解される。

須賀川城を築城したとされる行続は行朝の5代目である。行続が須賀川城主として活躍するのは応永6年（1399）の稲村公方足利満貞・篠川公方足利満直の奥羽下向以後で、特に同11年に両公方の命に従い、一揆して敵にあたるとして、一揆契約を結んだ連署の中心になったのが、行続であるとの説がある。

室町幕府と鎌倉府との争いの中で、稲村二階堂伊勢入道・式部少輔らが永享11年（1439）2月、稲村公方満貞に殉じて鎌倉において自害した。この時点で稲村二階堂一族の勢力は大きく退化したと考えられ、戦国大名として力を付けつつあった須賀川城の二階堂盛重の勢力下に組み込まれていったと考えられる。

一説には、二階堂為氏が須賀川に下向し、治部少輔と争って須賀川城主となったとする説があり、地元の二階堂氏研究の大勢を支配しているが、『鎌倉管領所有役考応仁武鑑』は治部少輔行続の遺子である盛重を須賀川城主とし、約5万7千石を領有し、陸奥守を務めたとしている。

須賀川城の支配に入った有力豪族は、西部衆の方は浜尾・守谷・保土原・安積の各氏、東部衆は須田・矢田野・塩田・矢部・岩瀬・前田川の各氏で、現在の須賀川市・岩瀬郡の全域に及ぶものと考えられる。

須賀川城は四面を有力な武将に囲まれ、必ずしも華々しく戦国の世を乗り切った歴史を持っていない。まず北には東北の勇将・伊達氏がおり、すでに安積・田村を支配し、田村氏を使って岩瀬郡の北方を脅かしていた。

特に今泉城をめぐる攻防戦は家運をかけた激しい戦いであった。これに加えて会津の蘆名氏は仙道（福島県中通り）への進出を図り、諏訪峠から岩瀬領を狙っていたが、永禄6年（1563）に蘆名盛氏は峠から松山城を攻めた。

同8年まで蘆名氏との戦いが続き、二階堂氏はついに蘆名盛氏に敗れ、須賀川城主二階堂盛義は会津に赴き、和睦し、長男盛隆を人質に差し出した。

天正2年（1574）に会津領主蘆名盛興が卒去したため、盛隆は蘆名家を継ぎ、これ以来、蘆名・二階堂両家は一心同体の動きをしている。同9年7月、城主二階堂盛義が卒去し、その後、二階堂家の仕切りは子の蘆名盛隆が行ったが、同12年、盛隆は寵臣大場三左衛門に殺害された。これからは後室が城を守り、家老須田美濃盛秀が実質的な城代をつとめた。

この頃から伊達家との間がうまくいかず、天正13年（1585）の本宮人取橋の合戦、伊達政宗の会津攻めを経て、運命の同17年10月26日、落城の日を迎えるのである。

落城直前の須賀川城は家臣団が完全に2つに分裂していた。盛隆の没後、蘆名家は佐竹義重の子義広が嗣子となり、その後、須賀川城代須田盛秀は佐竹氏と同盟して反伊達勢力の中心となった。これに対して西部衆は必ずしも快しとはしていなかったようである。

天正17年6月10日、伊達政宗は蘆名義広を破り、黒川城に入城した。政宗はただちに須賀川城の反須田勢力に工作を開始し、二階堂一門筆頭保土原江南斎を味方にした。岩瀬西部衆の多くは保土原江南斎について政宗に味方し、須賀川城を見捨てた。

これに対し、後室大衆院・須田美濃と行動を共にし、城に籠城したのは岩瀬東部衆が多かった。須田一族・塩田一族・家老の遠藤雅楽一族を主とする200人の兵の他、400人の兵、合わせて600人の士と足軽2000人という。

城の守りは西に堅く備え、釈迦堂川の南岸を決戦場とした。守将須田美濃は本丸の西にある城内最高所の「ハリツケ場」に本陣を置き、伊達軍を見下ろした。北の虎口には守谷筑後を置いた。南の虎口、大黒石口には須田家の笹山・服部勢と佐竹勢が固めていた。

天正17年10月26日、伊達政宗は須賀川山寺の城に入った。この城は須賀川城家老遠藤雅楽の居城であるが、須賀川城に入城したため空城となった。本陣を山王山に移し、重臣と両虎口の下見を行い、作戦を立てた。激戦のすえ、守谷筑後の内応によって夕方、落城した。

伊達政宗は城を一族の石川大和昭光に与えた。

その後、会津を領有した蒲生氏郷の時代には田丸中務具直が3万石を領有して在城した。慶長3年（1598）の上杉景勝の時、千坂対馬景親・二本松右京が城代として入城した。その後は奥州街道の宿駅として整備が進み、白河領として明治維新を迎えた。