武田氏滅亡後、徳川家康が天正17年(1589)に内藤三左衛門に命じて築いた平山城。中牧城・東郡城ともいう。城の名は、この地にあった寺院・城古寺に由来するが、築城に伴い、同寺は窪平の地に移転された。

城は、鼓川と笛吹川との合流点に近い高台に占地し、周囲の展望にすぐれる。史料的裏付はないが、同所は中世初頭より安田義定の居館が営まれ、また、弘安年間の二階堂氏の修築や天文年間の大村氏の修築を受けたと伝えられている。

部分的に残存する遺構から推定される城の規模は、東西320m、南北436mに及び、山梨県内では数少ない天守台をもつなど、近世城郭としての特色を備えている。城は堀や土塁で画された本丸・二の丸・三の丸からなるが、外縁には急崖をなす自然地形を巧みに利用している。

周辺に残る堀ノ内・大庭・堀端等の地名も本城に関連したものと思われる。